“Suzume” er oppveksthistorien til den 17 år gamle hovedpersonen, Suzume, satt til forskjellige katastroferammede steder over hele Japan, hvor hun må lukke dørene til det som forårsaker ødeleggelsene.

Suzumes reise begynner i en stille by i Kyushu - sørvest i Japan, der hun møter en ung mann som sier til henne: "Jeg leter etter en dør". Det Suzume finner er en forvitret dør som står oppreist midt i ruinene -som om den var skjermet fra enhver katastrofe som inntraff. Suzume, tilsynelatende tiltrukket av kraften, strekker seg etter dørhåndtaket... Dører begynner å åpne seg en etter en over hele Japan, og utløser ødeleggelse for alle som er i nærheten. Suzume må lukke disse portalene for å forhindre ytterligere katastrofe.